Már fiatalon lenyűgözték a filmek, főleg az ötvenes évek kis költségvetésű sci-fijei és a westernek. Állítása szerint a vadnyugat kalandjait kedvelte leginkább, pont azt a műfajt, amiben csak egy rövidfilmet és egy televíziós filmet jegyez, azokat is forgatókönyvíróként: a The Resurrection of Bronco Billy Oscart nyert, a Véres folyó (1991) kevésbé sikerült jól.
Nagy példaképe volt Howard Hawks, akit mesterembernek tartott, és a példáját követve a rendezést nem művészetként, hanem mesterségként fogta fel – olyan tevékenységnek, amelynek célja a néző lenyűgözése.
Anyám elvitt színházba. Jack Arnold filmje ment. Gyanútlanul a vászonra meredtem, ahol épp egy izzó meteorit merült a földi éjszakába, hogy aztán az agyam mélyén robbanjon szét milliárd fényszilánkká. Lábaim kétségbeesetten repítettek a kijárat felé. Gyerek még nem félt annyira. De aztán különös dolog történt: a lengőajtó előtt a földbe gyökerezett a lábam, és hátrafordultam. A vásznon tombolt az iszonyat, de bennem már szemernyi rettenet sem maradt, csak izgatott kíváncsiság. Azt hiszem, ebben a pillanatban lettem rendező."
- mondta később a kezdetekről, visszaemlékezve Arnold It Came From Outer Space (Az űrből érkezett) című klasszikusára.
Mint sok más rendező ő is már gyermekkorában kísérletezett: rövid 8 mm-re forgott filmeket, már elemista korában képzett fotósnak számított, 12 évesen filmklubot alapított, és ekkor készítette el első zsengéjét Gorgon, az űrszörny címmel. Hamar kiderült, hogy a rendező érdeklődését leginkább a B-filmek világa, azon belül is a sci-fi és a horror vonta magára.
Egyetemi évei után aztán Los Angelesbe ment, hogy a USC filmes iskolában tanuljon.
1971-ben az általa írt The Resurrection of Bronco Billy című western rövidfilm a legjobb élő szereplős rövidfilm kategóriában Oscart nyert. Első egészestés filmjét, a Sötét csillag-ot 1974-ben rendezte. A kezdetben rövidfilm egész estés terjedelemmé duzzadt, szerzőtársa pedig a későbbi Alien-filmek írója, Dan O'Bannon volt. O'Bannonnak köszönhetően a Sötét csillag teljesen más alkotás is, mint Carpenter későbbi horrorjai. A sci-fi alaptörténettel dolgozó szélsőségesen szatirikus paródia nagyban szelektálja a nézőit, de elhagyhatatlan érdeme, hogy látványvilága még George Lucasra is hatással volt a Star Wars készítésekor. Itt jelent meg például a csillagromboló elődje, és a hiperhajtóművel való utazás is.
Két évvel később Carpenter elkészítette a 13. rendőrőrs ostroma című filmjét. Ez még mindig nem horror volt, sokkal inkább krimi és thriller elemekkel operált. A feszes tempójú film azonban már szabályos rajongótábort kovácsolt a nézőkből, és a Londoni Filmfesztivál is műsorára tűzte. Carpenter remekül tudta alkalmazni a western elemeket, a zombiszerű bandatagok pedig George A. Romero inváziós klasszikusát, Az élőhalottak éjszakájá-t idézték. Összességében Carpenternek nagyon egységes, erős atmoszférát sikerült alkotnia.
Mindezt csupán százezer dollárból, és ahhoz sem kellett sokkal nagyobb költségvetés – mindössze 325 ezer dollár –, hogy a következő filmjével beírja magát a horror történetébe.
1978-ban elkészítette a Halloween-t, amit elsőre a kritikusok nagyon lehúzták, mert nem tartották elég feszesnek és izgalmasnak. A nézőket azonban nem érdekelte a szakírók véleménye, és a film a kis költségvetés ellenére hatalmas bevételt kaszált. A több folytatást is megélt sorozatgyilkos-figura, Michael Myers pedig a horror egyik legendás alakja lett.
Később a Village Voice pozitív hangvételű kritikája sokakat rádöbbentett, mennyire tudatos rendezői munka van valójában a ma már a slasher ősanyjaként tekintett horrorfilm mögött. Carpenter nemcsak rendezőként, hanem íróként és zeneszerzőként is "megjelent" Hollywoodban.
A Halloween után két kevésbé említésre méltó tévéfilm következett: a Valaki figyel című thriller és az Elvis életrajzi dráma. Jelentőségük abban áll, hogy a rendező az előbbiben dolgozott először együtt Adrienne Barbeu-val, aki játszott még A köd és a Menekülés New Yorkból Carpenter-filmekben, és aki 1984-ig a felesége is lett. Az Elvis-film pedig Kurt Russellel való együttműködésük első darabja.
Ezután az Avco Embassy Picture két filmre szóló szerződéssel kereste meg Carpentert. Ekkor született meg A köd. A vágás után úgy tűnt, a film nem akar igazán működni, ezért csaknem az egészet újraforgatták. A kritikusok ismét nem lelkesedtek, de a kor megint a művészt igazolta. A fokozatosan építkező feszültség, a kis csoport küzdelme a megmagyarázhatatlan természetfelettivel, a jól kidolgozott sunspense jelenetek és a borzongató szintetizátor hangja ebben a filmben szabályosan kirajzolták a carpenteri stílust, a mesterember pontos munkájának alappillérjeivé váltak.
Egy évvel később a Menekülés New Yorkból című filmjével egy kis időre pihentette a horrort, és egy posztapokaliptikus világban játszódó akció-thrillert alkotott. Ez a film felhívja a figyelmet arra, hogy Carpenter nem csak a horror nagymestere, de akciót és sci-fit is tudott készíteni. Snake Plissken figurájával pedig divatot teremtett, ezután sorra kerültek ki a hollywoodi álomgyárából a hasonló antihősök.
Ezek után Carpenter gyermekkori kedvenceihez fordult, és két feldolgozással jelentkezett. Először A dolog című „remake" jött, ami az 1951-es A Lény-egy másik világból (rendezte: Christian Nyby) mintájára készült. Ebben a filmben átengedte a zeneszerzést Ennio Morriconénak, az összhang azonban nem volt makulátlan, ezért elvétve Carpenter rigmusait is hallhatjuk. 1983-ban a Christine pedig már egy elég jól sikerült Stephen King adaptáció volt.
Majd jött a Csillagember című zseniális sci-fi, és a Nagy zűr kis Kínában című akció-vígjáték.
Az ezt követő Elpusztíthatatlanok és a Sötétség fejedelme korrekt carpenteri munkák, szerethető pozitívumokkal. A borzasztóan rossz, a romantikus komédia műfajába sorolható Semmit a szemnek azonban megmutatta, hogy Carpenter sem érthet mindenhez. Sajnos a mesteren az elfáradás jelei mutatkoztak, amit erősített, hogy először készített folytatást is: a szintén kevésbé sikeres Menekülés Los Angelesből címmel. Sajnos a Vámpirok és a Mars szelleme sem közelítette meg A köd vagy A dolog színvonalát, és 2001 után a rendező hosszabb időre pihenőre is vonult.
Önkéntes nyugdíjazását 2010-ben szakította meg, ekkor jelentkezett újra a középszerű The Ward című filmmel, ami Magyarországon nem talált forgalmazóra. A történet egy amnéziával küzdő zavarodott lányról szól, aki miután bekerül egy elmegyógyintézetbe, kénytelen egy egykori ápolt szelleme ellen küzdeni.
Sajnos 2010 óta nem láthattunk új Carpenter-filmet, a rendező saját bevallása szerint is belefáradt a forgatásokba. Nem úgy a zenélésbe. 2016-ban jelent meg a Lost Theme II című albuma, amivel még a múlt évben is turnézott Amerikában.