Többnyire könnyű kis filmekben alakította a végzet asszonyát, karrierjének fellendülését és hanyatlását egyaránt egy erős férfinak köszönhette, miközben férfiak milliói ábrándoztak arról, hogy karjaikba zárhatják. Volt fekete, barna, vörös és szőke, s bár életrajzírói szerint a magánéletben épp ellentéte volt a vásznon látott energikus, démoni vampnak, mégis ötször ment férjhez. Legjobb filmjét második házasságának köszönhette: Orson Welles rendezte A sanghaji asszony című noirjában, és tökéletesen ráérzett Hayworth csáberejének lehetőségeire.
Rita Hayworth Margarita Carmen Cansino néven született egy spanyol bolerótáncos és egy ír-angol revütáncosnő lányaként New Yorkban. Apja, Eduardo Cansino akaratának megfelelően korán táncolni kezdett, ötévesen már közönség előtt is fellépett, és nyolcéves volt, amikor a La Fiesta című zenés rövidfilmben először kamerák elé állt.
A család egy évvel később Hollywoodba költözött, mert Eduardo Cansino úgy vélte, a filmek világában jól lehet kamatoztatni a família tánctudását:
a családi táncstúdióban olyan sztárok csiszolták tudásukat, mint James Cagney és Jean Harlow,
de a nagy gazdasági világválság végül keresztülhúzta Hayworth apjának számításait. Eduardo Cansino ezért később a lányával duettet alkotva (Dancing Cansinos) próbált szerencsét (lánya fiatal kora miatt elsősorban az éjjeli lokálokban végzett "gyermekmunkával" elnézőbb Mexikóban), majd 1935-től az ekkor még Rita Cansinóként stáblistára kerülő Hayworth kisebb-nagyobb szerepeket kapott hollywoodi filmekben. Az egzotikus statisztát, a mélyfekete hajú, latinos szépséget látták ekkoriban benne: argentin lány volt például az Under the Pampas Moon című romantikus westernben, és egyiptomi a Charlie Chan Egyiptomban című krimiben.
A Columbia Pictures feje, Harry Cohn javaslatára világosította ki először a haját és változtatta meg a nevét, mondván, ha nagyobb szerepeket akar, a színésznőnek szakítania kell a "mediterrán" külsővel és a Cansino névvel. A fekete hajú Rita Cansinóból így lett gesztenyebarna Rita Hayworth (felvéve anyja családnevét), s már így tűnt fel első fontosabb szerepében Howard Hawks Only Angels Have Wings (1939) című drámájában, Cary Grant és Jean Arthur oldalán.
Az amerikai filmtörténet egyik legnagyobb hatású rendezőjét Cohn győzte meg, hogy adjon lehetőséget Hayworthnek, míg Cohnnak Hayworth első férje (akihez Hayworth 19 évesen ment hozzá), az olajvállalkozóból lett menedzser, Edward Judson mutatta be a színésznőt. Judson nem kevés energiát feccölt abba, hogy feleségéből kihozza a maximumot: beszédórákra járatta, valamint kemény diétára fogta, hogy a latinosan teltkarcsú lányból a hollywoodi esztétikumnak megfelelő testalkatú femme fatale-t faragjon.
A Hawks-film sikerén felbuzdulva aztán Cohn már a Columbia első számú sztárját látta Hayworthben, 1940-ben három zenés-táncos filmet is forgattak vele, elérték, hogy a Life magazin címlapjára kerüljön, és a siker érdekében a szerződésben álló színésznőt "kölcsönadták" a Warnernek. A konkurens stúdió égisze alatt készült a Raoul Walsh rendezte Az eper-szőke (1941) című romantikus vígjáték, amelyben Hayworth alakította James Cagney és Olivia de Havilland mellett az "álomnőt", és vált egy csapásra Amerika kedvencévé. Ugyanebben az évben a Táncoslábú rekruták-ban Fred Astaire oldalán csillogtatta tánctudását, majd a musical sikerén felbuzdulva a Columbia egy újabb Hayworth-Astaire filmet forgatott: Ismeretlen imádó (1942). A két táncos között kiválóan működött a kémia, olyannyira, hogy Fred Astaire nem is leghíresebb táncpartnerét, Ginger Rogerst, hanem Haywortht nevezte meg, amikor arról kérdezték, kivel táncolt a legszívesebben. Hayworth erotikus kisugárzása és energikus mozgása kiválóan passzolt Astaire férfias eleganciájához.
A színésznő népszerűségét a Roosevelt-kormány háborús politikája is igyekezett kiaknázni: 1942-ben kulturális nagykövetként küldték Brazíliába. S bár ezután két évig nem állt kamerák elé (1942-ben elvált, majd egy évvel később hozzáment Orson Welleshez), 1941-ben készült, legendás Life-címlapfotójával segítette átvészelni az amerikai katonák háborús rémálmait.
Stílszerűen a Címlaplány (Cover Girl) című musicallel tért vissza a vászonra, Gene Kelly oldalán. Ezzel egyike lett annak a hat színésznőnek, aki a korszak mindkét hollywoodi táncos sztárjával, Kellyvel és Astaire-rel is filmet forgatott.
Két évvel később, Gilda című filmje két kisebb botrányt is kiváltott. A Charles Vidor rendezte film noirban ugyanis csúcsra járatták Hayworth szexepiljét. A film híres nightclub-jelenetben például olyan kimért lassúsággal, ám nem kevés erotikával húzta le hosszú fekete kesztyűjét, hogy a sztriptízt idéző képsorokat a cenzúra majdnem kivágatta a filmből. Persze a Gilda érzékisége nemcsak Hayworth átütő jelenlétén, hanem az azt megörökítő Rudolph Maté mai szemmel is friss és izgalmas operatőri munkáján is múlt.
A Gilda (amit meghívták az első cannes-i filmfesztiválra is) bebetonozta Hayworth szexikon státuszát. Olyannyira, hogy a szexbomba fotóját a Crossroads-atomkísérletek (1946.) során ráragasztották az egyik atombombára. Ez viszont korántsem tetszett Hayworthnek. Amikor megtudta, hogy a technikusok a Bikini-atollon végrehajtott robbantás előtt a Gilda egyik képét applikálták a bombára, sőt egyenesen Gildának nevezték el, tombolt dühében, és már azt fontolgatta, hogy sajtókonferenciát szervez Washingtonban, hogy nyilvánosan fejezze ki nemtetszését személye és az atomkísérletek összekapcsolása miatt.
Orson Welles próbálta nyugtatni, hogy mindössze bókról van szó, a Columbia vezetői pedig figyelmeztették, hogy a nyilvános tiltakozás "hazafiatlan" magatartás lenne, ami csak ártana népszerűségének.
Később Harry Cohn, a Columbia vezetője tombolt. Az 1947-es, Orson Welles rendezte A sanghaji asszony-ban ugyanis Hayworth levágatta hosszú, vörös haját, és rövid platinaszőkén bolondította meg a férje által alakított ír tengerészt - efféle imidzsváltásról pedig a házaspár elfelejtett konzultálni a stúdióval.
A sanghaji asszony viszont Hayworth karrierjének csúcsa lett. Bár a film akkoriban óriási bukás volt, ma már megkerülhetetlen hivatkozási pont, főleg utolsó, későbbi filmekben is gyakorta idézett tükrös jelenete miatt.
Hayworth ezúttal mutatta meg a legtöbbet a benne lakozó femme fatale-ból, karakterében egyaránt képes megjeleníteni a vonzást és taszítást, aminek, meglehet, jót tett az a tény, hogy Hayworth és Welles a forgatás idején már elhidegültek egymástól. A sanghaji asszony így aztán nagyon is konkrét párhuzamokkal meséli el férfi és nő gyakorta skizofrén kapcsolatát.
A házaspár hattyúdalának évében egy újabb Life-cikk után aggatták a színésznőre a "szerelem istennője" jelzőt, ami élete végéig elkísérte, annak ellenére, hogy soha nem állt mezítelenül a kamerák elé (tegyük hozzá, legtöbbször épp az a legizgalmasabb, ami rejtve marad).
1948-ban producerként is bemutatkozott: The Loves of Carmen című filmjét a Columbia és az általa alapított The Beckworth Corporation (a cég Wellesszel közös lányuk, Rebecca után kapta a nevét) készítette.
Ebben az évben ismerkedett meg a cannes-i filmfesztiválon a multimilliomos pakisztáni herceggel, Ali Khannal, akivel egy évvel később össze is házasodtak (a katolikus színésznő és a muszlim herceg frigyét később XIII. János pápa az egyházi törvényekkel ellentétesnek, így semmisnek minősítette). Hayworth az első hollywoodi hercegnéként feladta karrierjét, s amikor harmadik házassága is zátonyra futott (férje kötelezettségei, de leginkább playboy-életvitele miatt), már nem tudott régi fényében visszatérni a vászonra. Karrierje a Trinidadi ügy (1952) a Salome (1953) és a Miss Sadie Thompson (1953) című filmek után, az ötvenes évek végén hanyatlásnak indult: 1957-ben együtt játszott a Columbia új üdvöskéjével, Kim Novakkal a Fickós Joey-ban, ami egyúttal az utolsó musicalszerepe is volt.
Ekkoriban már jelentkeztek nála a csak később diagnosztizált Alzheimer-kór első tünetei, és ez magánéletében (1961-ben ment tönkre ötödik, utolsó házassága) és karrierjében is komoly gondokat jelentett. A hetvenes évek végéig forgatott, utoljára Az Isten haragja című Ralph Nelson-westernben szerepelt, 1972-ben. Robert Mitchum (filmbeli partnere) visszaemlékezése szerint ekkor már komoly memóriaproblémái voltak a színésznőnek, rendre elfelejtette a szövegét, ezért előfordult, hogy a jeleneteit mondatonként kellett felvenni. 1974-ben egy hét alatt a színésznő mindkét testvére meghalt, és az egészségügyi állapota és megfeneklett karrierje miatt egyébként is depressziós Hayworth alkohollal igyekezett orvosolni veszteségét. Az ivással súlyosbított Alzheimer-kór 1976 januárjában komoly botrányban csúcsosodott ki: a londoni Heathrow reptéren leszállították egy gépről, mivel dührohamában nekitámadt a vele együtt utazó ügynökének.
Csak 1980-ban diagnosztizálták nála az Alzheimer-kórt, egy évvel később pedig ő volt az első híresség, aki nyilvánosan beszélt a tünetegyüttesről, arról, milyen nehézségeket jelent az ő és környezete számára. Barron H. Lerner orvostörténész szerint ezzel Hayworth rengeteget segített az Alzheimerrel élőknek és hozzátartozóiknak, hogy időben felismerjék a tüneteket. 1981-ben az egykor ragyogó csillagot kisebbik lánya, Yasmin Aga Khan felügyelete alá helyezték. 1987. május 14-én halt meg New Yorkban. Halála után hollywoodi kortársa és barátja, Ronald Reagan elnök nyilatkozatot adott ki, amelyben egyaránt méltatta Hayworth színészi kvalitásait és bátorságát, hogy felvállalta a betegségét, és ezzel széles körben hívta fel a figyelmet az Alzheimer-kórra.