Ray Manzarek 1939-ben, Chicagóban született, lengyel származású családban. 1962-ben költözött Los Angelesbe, hogy a UCLA egyetemen a filmszakra járhasson. Itt ismerkedett meg Jim Morrisonnal, de a Doorst akkor alapították, amikor 1965-ben véletlenül összefutottak a tengerparton, és Morrison elárulta Manzareknek, hogy dalokat ír. Robby Krieger gitáros és John Densmore dobos ezután csatlakozott hozzájuk. A lemezeken session zenészek basszusgitároztak, élőben viszont Ray Manzarek játszotta a mély szólamot is.
Az első, 1967-es cím nélküli albumról a Break On Through (To the Other Side) kislemezként a megjelenéskor nem lett sikeres, ám aztán a Light My Fire meghozta a sikert a Doorsnak. Igaz, hogy (mint a Spin nekrológja fogalmaz) ha a Doors nevét halljuk, akkor először természetesen Jim Morrisonra gondolunk - ám ha az együttes zenéjét kell felidéznünk, minden bizonnyal Ray Manzarek játéka jut eszünkbe. Nem túlzás a rocktörténelem legnagyobb hatású billentyűsei közé sorolni, ami főleg azért nagy szó, mert a műfajban általában a gitáré a vezető szerep.
Ray Manzarek volt az, aki Jim Morrison 1971-es halála után a legtöbbet tette a Doors életmű ápolásáért. A két további - a Morrisonnal készülteknél jóval kisebb sikert arató - Doors-lemezen is ő énekelt. Később már arról beszélt, hogy a Doors pont attól volt jó, hogy a négy tag, négy ego tökéletes keveréket alkotott és kordában tartotta a többieket, ezért Morrison nélkül nem is működhetett jól tovább. Tisztelgő lemezek készítését felügyelte, könyvet írt arról, hogy mi lett volna ha Jim Morrison nem hal meg - illetve ápolta a legendát, hogy tényleg életben van. 2002-ben Robby Kriegerrel a zenekar többé-kevésbé újjáalakult; Ian Astbury énekelt benne, The Doors Of The 21st Century volt a neve, viszont John Densmore kimaradt belőle és pert indított. Ennek következtében később különféle egyéb neveken (pl. Riders On The Storm) játszott Doors-számokat Manzarek, Krieger és társaik. 2011-ben viszont a dobos is játszott a Skrillexszel készült számban.
Emellett szólólemezeket adott ki, olyan különböző zenészekkel játszott együtt, mint Iggy Pop, az Echo & the Bunnymen, "Weird Al" Yankovic és mások, Nite City néven együttest alapított, filmzenét írt. Producerként dolgozott az X punkzenekarral. 74 évesen, rákban halt meg.