Dudajev 1944-ben született Csecsenföldön. Születése után néhány hónappal Kazahsztánba deportálták családjával együtt. Katonai akadémiát végzett és versenyszerűen karatézott fiatal korában, a hadsereg sportversenyein több bajnokságot is nyert. Karrierje a légierőnél gyorsan beindult. Ő volt az első csecsen származású tábornoka a szovjet hadseregnek. 1987-ben Észtországba vezényelték, ahol egy olyan egységnek volt a parancsnoka, amely nukleáris fegyverek célba juttatására is képes volt.
Amikor életében először éles bevetésen kellett volna részt vennie, akkor megtagadta a parancsot. 1990-ben az észt televízió és parlament épületét kellett volna lerombolnia, Dudajev azonban nem volt hajlandó civilekkel szemben fellépni. Sőt, odáig elment, hogy az általa irányított laktanyára a szovjet helyett az észt zászlót tűzte ki. Észtországban rendkívül népszerűvé vált ettől, és érdekes módon Moszkvában sem akarták komolyan megbüntetni. Megúszta volna annyival, hogy egységével máshová vezényelték volna.
Ebből azonban nem kért Dudajev, az észtországi parancsmegtagadás után leszerelt és otthagyta a szovjet hadsereget. Hazament inkább Csecsenföldre, ahol a függetlenségi mozgalom élére állt. A Csecsen Nemzeti Kongresszus jelöltjeként 1991 októberében megnyerte az első csecsen elnökválasztást. Ő kiáltotta ki a csecsen függetlenséget. Programjában a békés elszakadást hirdette, és a zavaros oroszországi események miatt sokáig nem is érkezett megtorlás emiatt. A választás után leválasztotta Csecsenföldet Ingusétiáról, amit 1992-ben Jelcin orosz elnök is jóváhagyott. Az önálló csecsen hadsereg megszervezésére egy másik Baltikumban szolgált volt szovjet főtisztet, Aszlan Maszhadovot bízta meg.
Dudajev országát sehol sem ismerték el, de ő teljesen függetlenítette magát Oroszországtól. Az 1993-as orosz választásokkor megtiltotta, hogy Csecsenföldön is kinyissak a szavazóhelyiségek. A gazdasági blokád ellenére a terület nem működött normálisan, de Dudajev parancsot adott az orosz olajvezetékek megcsapolására, hogy az államnak legyenek bevételei. Az orosz katonákat kiutasította Csecsenföldről, de fegyvereiket lefoglalta.
1994 novemberében Jelcin puccsot szervezett ellene, de a kísérlet csúfos kudarcba fulladt. Az orosz belügyi alakulatokat a grozniji repülőtéren lefegyverezték, repülőgépeiket elvették és busszal hazaküldték Oroszországba. Egy hónap múlva kitört az első csecsen háború. Sokáig irányította a védelmet, de 1996 áprilisában egy rakétával megölték. Műholdas telefonja lett a veszte, mert egy beszélgetését sikerült bemérniük az oroszoknak, akik azonnal légi csapást mértek rejtekhelyére.