A triplatüdejű támadó az Utrecht színeiben debütált a holland bajnokságban 1998 augusztus 30-án a Cambuur elleni hazai bajnokin. Az első gólját három hét múlva meg is szerezte, a Fortuna Sittard ellen volt eredményes. Dirk Kuyt öt szezont húzott le Utrechtben, ahol 173 meccsen 57 gólt és 23 gólpasszt jegyzett,
a 2002/03-as szezon után megkapta Hollandiában az Aranycipőt.
2003 nyarán szerződött a Feyenoordhoz, ahol pillanatok alatt közönségkedvenc lett. Első szezonjában 21 gólig és 11 gólpasszig jutott, ennek köszönhetően
2004 szeptember 3-án, Liechtenstein ellen bemutatkozhatott a holland válogatottban.
Második rotterdami szezonjában tovább folytatta a gólgyártást: minden sorozatot figyelembe véve 32 gólig és 16 gólpasszig jutott, és bezsebelte az Eredivisie gólkirályi címét. Harmadik rotterdami idényében „csak" 25 gólt és 19 gólpasszt jegyzett, és újabb Aranycipővel búcsúzott mielőtt Liverpoolba tette volna át a székhelyét.
Angliában csupaszív játéka miatt hamar megszerették a Pool szurkolók, igaz, a Premier League-ben korántsem volt annyira termékeny, mint a holland bajnokságban. Ez főként annak köszönhető, hogy
Rafa Benítez, a csapat menedzsere inkább szélen vette számításba,
míg center poszton nagyrészt Fernando Torres futballozott.
A holland támadó ínséges időszakban futballozott a Mersey-partján, egyetlen trófeáját 2012-ben nyerte, amikor a Ligakupa-döntőben 2-2-es végeredményt követően tizenegyes párbajban 5-4-re győzött a Liverpool a Cardiff ellen.
Kuyt eredményes volt a Wembley Stadionban rendezett összecsapáson és a „szétlövésben" sem remegett meg a lába.
A legendaként távozó holland 286 mérkőzésen 71 gólt és 40 gólpasszt jegyzett a Poolban. Mentalitása miatt örökre emlékezni fognak rá az Anfield Roadon.
2012 nyarán amolyan levezetésképpen Kuyt a török Fenerbahçéhez szerződött. Első szezonjában Török Kupát, második idényében Szuperkupát és bajnokságot nyert. Összesen 130 meccsen öltötte megára a Fener mezét, 37 gólt és 27 gólpasszt jegyzett ez idő alatt az isztambuli csapatban.
2015 nyarán visszatért legnagyobb sikerei helyszínére, Rotterdamba. Egykori válogatottbeli csapattársa, az azóta vezetőedzővé avanzsált
Giovanni van Bronckhorst azonnal neki adta a csapatkapitányi karszalagot
, amit remek teljesítménnyel hálált meg: A 2015/16-os szezonban 23 gólig és 5 gólpasszig jutott, ráadásul vezéregyénisége lett a tehetséges fiatalokat felvonultató, Holland Kupát nyerő gárdának.
Kuyt idén már a csúcsra vezette a Feyenoordot. A rotterdami klub múlt vasárnap 18 év után újra megnyerte a holland bajnokságot, ráadásul a csapatkapitány élete utolsó tétmérkőzésén mesterhármast jegyzett a Heracles elleni mindent eldöntő találkozón, így nem túlzás kijelenteni, hogy a csúcson hagyta abba.
Pályafutásom során mindig is a szívemre hallgattam, amikor döntéshelyzetben voltam, akkor is. Az volt az álmom, hogy trófeákat nyerjek, és csúcsra érjek a Feyenoorddal"
– mondta a visszavonulását szerdán bejelentő Dirk Kuyt, aki a holland válogatottal 2010-ben világbajnoki ezüst-, négy évvel később pedig bronzérmet nyert. A nemzeti csapatban 104-szer szerepelt és 24 gólt szerzett.